El síntoma más destacado de la enfermedad comienza por los extremos de las ramas, en los ápices, secando los botones florales y las hojas terminales

Desde 2015 se ha observado una alta incidencia de la enfermedad conocida como “hongo aéreo”, “seca de rama" o “muerte regresiva" (en inglés, dieback) en plantaciones de aguacate, que parece estar provocada por un conjunto de hongos fitopatógenos que afectan a la parte aérea de la planta pertenecientes a varios géneros de la familia Botryosphaeriaceae. Los estudios de control de la enfermedad han llegado a la conclusión de que el detonante principal de la enfermedad es el estrés y que, si partimos de un árbol sano, la mejor herramienta para luchar contra las pérdidas causadas por esta enfermedad son las prácticas agronómicas. Todo ello con el único objetivo de disponer de árboles equilibrados, minimizando al máximo el estrés de la planta.

Todo agricultor que haya realizado podas rutinarias en su plantación de aguacate o simplemente haya dado un paseo para ver la marcha de la cosecha, ha visto alguna que otra rama que se ha secado por diferentes causas y a la que no se le ha dado mucha importancia. Sin embargo, desde el 2015 se ha visto un aumento progresivo y preocupante en el número y la frecuencia de estas ramas secas. Esto dio lugar en 2019 al inicio de un estudio donde empresas del sector y la Universidad de Málaga unieron fuerzas para averiguar si este incremento de ramas secas era causado por un agente biológico.

Síntomas característicos de Muerte Regresiva

El síntoma más destacado de la enfermedad comienza por los extremos de las ramas, en los ápices, secando los botones florales y las hojas terminales. La necrosis (tejido ennegrecido y muerto) va avanzando por las ramas de forma progresiva y en sentido descendente (Figura 1A). Al mismo tiempo, en el interior de la rama, los haces vasculares toman un color rojizo que se intensifica conforme se profundiza en el tallo y que finalmente acaba secando la rama por completo (Figura 1B y C).

Figura 3. Síntomas de Muerte Regresiva en panículas florales. A) Síntomas iniciales que afectan a las puntas de los tallos de la inflorescencia. B y C) Síntomas más avanzados que afectan a la totalidad de la panícula floral.

Hongos fitopatógenos asociados a Muerte Regresiva

Los hongos pertenecientes a la familia Botryosphaeriaceae son los principales causantes de la Muerte Regresiva, que incluye numerosas especies de hongos ascomicetos que son morfológicamente muy parecidos (Figura 4). Estos hongos son considerados parásitos aéreos facultativos, que pueden ser considerados patógenos y saprófitos, dependiendo de su relación con la planta. Estos hongos también se encuentran en la naturaleza como endófitos, localizándose en el interior de la planta sin causarle daño hasta que aparece un detonante de la enfermedad (Denman et al., 2000). Las especies que con más frecuencia se asocian a daños en numerosos hospedadores de leñosas, incluyendo el aguacate, pertenecen a los géneros Botryosphaeria, Dothiorella, Diplodia, Lasiodiplodia y Neofusicoccum. Estudios previos realizados en nuestro país han puesto de manifiesto la presencia de Neofusicoccum spp. y Lasiodiplodia sp., como principales agentes causales de la enfermedad; aunque también se han detectado hongos fitopatógenos pertenecientes a otras familias como Alternaria sp., Botrytis cinerea y Colletotrichum sp. (Armengol et al., 2015; Arjona-Girona et al., 2019; García Pérez et al., 2021).

Figura 4. Aislamiento de hongo perteneciente a la familia Botryosphaeriaceae. A) Desde rama con chancro. B) Desde picnidios.

Debido al aumento de la incidencia de los síntomas asociados a hongo aéreo en la zona de la Axarquía (Málaga) y la costa granadina, se realizaron numerosas prospecciones en diversas fincas de aguacate que mostraban síntomas, más o menos evidentes, de Muerte Regresiva, durante los años 2019-2021. La caracterización morfológica y molecular de una colección de 215 aislados fúngicos obtenidos desde distintos tipos de material vegetal afectado, nos muestra una distribución heterogénea, donde algunos géneros están muy extendidos y otros más localizados (Figura 5A). Concretamente el 55% de los aislados analizados pertenecieron a distintas especies del género Neofusicoccum (25% N. parvum, 16% N. luteum, 12% N. australe y 2% N. mediterraneum), seguido de la especie Lasiodiplodia theobromae (11%). También se detectaron otras especies fúngicas asociadas a la enfermedad como Botryosphaeria dothidea, Diplodia seriata o Diaporthe foeniculina, aunque en un menor porcentaje (Figura 5B).

Figura 5. Localización y distribución de los aislados obtenidos de las prospecciones realizadas durante los años 2019 a 2021. A) Localización orientativa de los principales géneros de la familia Botryosphaeriaceae detectados en la región de la Axarquía. B) Distribución de los aislados por especie fúngica, destacándose cuatro especies: Neofusicoccum parvum (54 aislados), Neofusicoccum luteum (35 aislados), Neofusicoccum australe (26 aislados) y Lasiodiplodia theobromae (24 aislados). Estas cuatro especies corresponden a dos terceras partes de la totalidad de aislados obtenidos.

Para confirmar que las especies fúngicas mayoritariamente aisladas son los causantes de la enfermedad conocida como Muerte Regresiva, 10 representantes (2 N. australe, 2 N. luteum, 2 N. parvum, 2 Diaporthe sp. y 2 Lasiodiplodia theobromae.), fueron seleccionados para llevar a cabo los ensayos de patogenicidad in vivo e in vitro. Estos ensayos se realizaron inoculando artificialmente los distintos aislados del hongo sobre plántulas y árboles comerciales de aguacate, además de varetas y frutos de aguacate. Los resultados mostraron que los aislados inoculados pudieron completar los postulados de Koch, condición necesaria y obligada para concluir que un determinado aislado, o grupo de aislados, es el agente causal de una enfermedad.

Conclusión: El estrés es el principal detonante en la infección y aparición de los síntomas de Muerte Regresiva. El objetivo principal es disponer de un árbol equilibrado (floración / brotación) mediante las técnicas de riego, poda y fertilización (Figura 6).

Figura 6. Árboles de aguacate en floración. A) Árbol con alta carga floral. B) Árbol equilibrado.

Las recomendaciones que se recogen a continuación se han establecido a dos niveles. Un primer conjunto de recomendaciones para el trasplante de árboles pequeños de vivero a campo, con el objeto de minimizar el estrés y aumentar el éxito de la plantación. Y un segundo conjunto de recomendaciones generales y preventivas a nivel de manejo en plantaciones con árboles adultos para rebajar lo máximo posible el estrés del árbol y, por tanto, la infección y aparición de síntomas de muerte regresiva.

MANEJO RECOMENDADO PARA DISMINUIR EL ESTRÉS EN ÁRBOLES PEQUEÑOS

1. Plantar los árboles lo antes posible desde la recepción del vivero, evitando tenerlos en almacén sin luz durante más de 3 días. Lo ideal es plantar el mismo día de la recepción o al día siguiente.
2. Evitar plantar en horas de máxima insolación y/o días calurosos (> 30°C) y/o con viento seco (< 30%HR).
3. No enterrar el injerto de la planta ni dejar raíces al descubierto. El terreno y la maceta del vivero debe quedar al mismo nivel (Figura 7A y C).
4. Tras el trasplante de los árboles es muy importante realizar un primer riego copioso para hidratar el cepellón de la planta (3-4 horas con emisores de 4 litros/hora es suficiente, aunque dependerá de la textura del suelo). Colocar un gotero a 6-8 cm del tronco con caudal entre 2 y 4 litros/hora.
5. En los casos de implantación del cultivo con sistema de riego con goteros integrados, se aconseja instalar 2 tuberías, separación de emisores de 50 cm máximo, pegadas al tronco y disposición de los emisores al tresbolillo respecto al tronco. De esta forma se garantiza que los árboles reciben caudal suficiente para su crecimiento y desarrollo (Figura 7B).
6. Aplicar productos autorizados con base de caolín a la dosis de 35 g/litro u otro producto reflectante, para evitar los daños producidos por sol, y proteger la base del tronco, preferiblemente, con malla perforada. En cualquier caso, el material empleado debe permitir la libre circulación del aire. No se recomiendan protectores opacos, rígidos y colocados cerca del tronco, ya que pueden alcanzar temperaturas excesivamente altas (Figura 7C).
7. Utilizar tutores fuertes, de madera tratada o metálicos, enterrándolos como mínimo a la misma profundidad que el árbol. Ello permitirá una sujeción firme del árbol durante los primeros 3 años. Cuando la madera no está tratada puede pudrirse con facilidad. La caña que acompaña a las plantas de vivero no se considera un tutor firme (Figura 7D).
8. Evitar la incorporación directa de estiércol fresco (sin descomponer) en el hoyo de plantación, ya que puede fermentar y causar daños en las raíces. Otros productos bien descompuestos mejorarán la estructura del suelo y permitirá una buena expansión radicular. El material aplicado se mezclará siempre con la tierra de rellenado del hoyo de plantación.

RECOMENDACIONES PARA EVITAR EL ESTRÉS DEL ÁRBOL

1. Utilizar plantas de calidad procedentes de viveros contrastados, que aplican protocolos de desinfección y que obtienen su material de injerta (varetas) de plantas madre tratadas y testadas.
2. Evitar los encharcamientos, ya que el aguacate es una planta muy sensible a la asfixia radicular. Un exceso de riego provoca la pudrición de las raíces y un amarilleamiento (clorosis) general del árbol. Se recomienda el uso de tensiómetros o sondas de humedad para el manejo del riego. Un mal manejo del riego, tanto por exceso como por defecto, provoca estrés al árbol, con síntomas muy parecidos y, como consecuencia, una mayor floración en la primavera siguiente.
3. La utilización de aguas de riego de baja calidad puede favorecer el desarrollo de síntomas en árboles infectados por el hongo aéreo.
4. Prevención de la propagación de la enfermedad mediante la desinfección de las herramientas de poda (alcohol 70% o bien agua con lejía al 25%).
5. Aplicar poda de prefloración en octubre-noviembre y/o febrero para equilibrar el árbol. Si fuera necesario, se realizará un segundo pase de poda 20-25 días más tarde.
6. Aplicación de compuestos fortificantes y estimulantes. Los resultados obtenidos en este estudio preliminar mostraron que la aplicación de BTL Soil Force cada 15 días desde marzo hasta mayo a las dosis: BTL Soil Force 5cc/L + Aminolom TGV 1cc/L (5 aplicaciones en total), disminuyó la incidencia de los síntomas de forma consistente.
7. Sanear y cortar las ramas secas y enfermas en días con poca humedad relativa.
8. No incorporar al suelo restos de ramas secas procedentes de árboles enfermos. Lo que se recomienda hacer con los restos es una de estas dos opciones:

- Poner plástico transparente en el suelo y depositar todos los restos de poda, posteriormente cubrirlos con el mismo plástico y sellarlo por los laterales (Figura 8A). Esto tiene que permanecer así los meses de más calor (junio, julio, agosto y septiembre).

- Proceder a la quema de los restos siempre y cuando se disponga del permiso de la autoridad competente, y con los medios de protección que se autorice.

9. Aplicar pasta cicatrizante a las heridas de poda, injerto, anillado, así como si se realiza una inyección al tronco (Figura 8B).

BIBLIOGRAFÍA

Arjona-Girona I., Ruano-Rosa D., Lo´pez-Herrera C.J., 2019. Identification, pathogenicity and distribution of the causal agents of dieback in avocado orchards in Spain. Spanish Journal of Agricultural Research 17: e1003. DOI: 10.5424/sjar/2019171-13561.

Armengol J., 2015. Informe de resultados de muestras de aguacate remitidas en 2015 del Laboratorio Nacional de Referencia de Hongos del Ministerio de Agricultura, Pesca y Alimentacio´n, Departamento de Ecosistemas Agroforestales, Escuela Te´cnica Superior de Ingenieri´a Agrono´mica y del Medio Natural, Universidad Polite´cnica de Valencia. Pp. 6.

Denman S., Crous P.W., Taylor J.E., Kang J.C., Pascoe I., Wingfield M.J., 2000. An overview of the taxonomic history of Botryosphaeria, and a re-evaluation of its anamorphs based on morphology and ITS rDNa phylogeny. Studies in Mycology 2000: 129–140.

García Pérez O., Perera González S., Rodríguez Pérez A., Siverio de la Rosa F., 2021. Estudio de parcelas de aguacate afectadas por hongos de la familia Botryosphaeriaceae en la isla de Tenerife. Disponible en: (https://www.icia.es/icia/download/publicaciones/Botryosphaeriaceae.pdf)

FINANCIACIÓN

Este trabajo ha sido subvencionado con fondos privados recibidos tras la firma del convenio con el sector productivo SAT-2803 TROPS, Viveros Blanco S.L y Viveros Brokaw S.L. (convenio 8.60/60.5345 años 2019-2021 y convenio 8.06/5.60.5952 años 2021-2023).