El destete altera la frecuencia cardíaca de las vacas nodrizas de carne y la de sus crías

En los sistemas ganaderos del sector vacuno lechero y vacuno de carne, el destete es una práctica de manejo necesaria tanto para reiniciar el ciclo reproductivo y productivo de los animales adultos como para preparar a las crías bien como futuras reproductoras o bien para ser cebadas y posteriormente sacrificadas. Esta operación lleva asociada dos puntos críticos para los animales: por un lado, la separación abrupta de la cría y la madre, y por otro, el cese inmediato del amamantamiento (Loberg et al., 2008).

En particular, en los sistemas extensivos mediterráneos de vacuno de carne, los terneros son destetados de sus madres tradicionalmente con edades comprendidas entre los 6 y los 7 meses de edad. Esta práctica ganadera a menudo expone al ganado vacuno a nuevos factores de estrés ambiental, físico y psicológico, tanto o más importantes cuanto más temprano es el destete, provocando respuestas anómalas en el comportamiento natural de los animales. El destete a una edad más temprana influye, por tanto, en el bienestar de los animales, ya que la ruptura del vínculo materno-filial se produce incluso antes del momento del aprendizaje de ciertas actividades sustanciales para la supervivencia de la cría. Consecuentemente, tras el destete, los animales comienzan a manifestar signos de estrés, como el aumento de las vocalizaciones, inquietud y la aparición de estereotipias.

Además de las alteraciones en los patrones habituales de conducta de los animales, el estrés asociado a la práctica del destete supone también variaciones fisiológicas de gran relevancia, como las oscilaciones en los niveles de cortisol o los cambios en la estructura de las proteínas plasmáticas de fase aguda sintetizadas en el hígado. En general, el estrés derivado del destete afecta a muchos sistemas fisiológicos controlados por el sistema nervioso autónomo, incluyendo el sistema cardiovascular. La frecuencia cardíaca es uno de los parámetros fisiológicos que se ve más afectado, tendiendo a incrementarse tanto en las madres como en sus crías en el momento del destete y en los días posteriores (Acevedo et al., 2005). Sin embargo, no solo se ve alterado el número de pulsaciones por minuto que registra un animal, sino también los ritmos endógenos que gobiernan dicha frecuencia, los cuales vienen regidos por un patrón diario o circadiano. Esta circadianidad, es decir, las fluctuaciones cíclicas en las actividades biológicas diarias causadas por variaciones endógenas que se producen en intervalos de aproximadamente 24 horas, es el parámetro fisiológico más común y, probablemente, la más influyente en el comportamiento animal. Además, puede considerarse un mecanismo adaptativo en respuesta a los cambios ambientales (naturales y derivados de la actividad humana) en el ciclo día-noche. En particular, las prácticas de manejo inadecuadas o las situaciones de estrés, como el destete, suelen tener un efecto negativo sobre los ritmos circadianos y, en consecuencia, sobre la productividad.

En los últimos años, el uso de diversos sensores para medir continuamente constantes fisiológicas como la temperatura o la frecuencia cardíaca en los animales ha aumentado notablemente (J. A. Abecia et al., 2023). Entre ellos, el empleo de biosensores subcutáneos para monitorizar en tiempo real los cambios en dichas variables fisiológicas y en los ritmos circadianos que las gobiernan ha contribuido a aumentar el conocimiento sobre cómo determinadas prácticas de manejo, como el destete, afectan a la resiliencia de un animal ante estresores. Este tipo de sensores ha sido utilizado para evaluar el efecto de la densidad de pastoreo en el ganado (Palacios et al., 2021), para monitorizar los cambios en la fisiología de ovejas en condiciones de alojamiento intensivo (J.-A. Abecia et al., 2021), y para registrar la temperatura vaginal insertando los registradores en esponjas intravaginales (J.-A. Abecia et al., 2022).

Por lo tanto, a la luz de todo lo expuesto anteriormente, el objetivo del presente trabajo fue estudiar la variación que podría experimentar la frecuencia cardíaca, así como la ciclicidad circadiana que la gobierna durante los siete días que duró el proceso del destete, tanto en la madre como en la cría.

El estudio se desarrolló en una ganadería extensiva de vacuno con manejo tradicional situada en una zona de dehesa al norte de la provincia de Cáceres, cuyos animales pertenecen, en su mayoría, la raza Blanca Cacereña, una raza autóctona extremeña amenazada, según el Catálogo Oficial de Razas de Ganado de España del Ministerio de Agricultura, Pesca y Alimentación. En línea con las principales características de otras razas autóctonas de las zonas de dehesa, esta es una raza muy rústica, ampliamente adaptada a las condiciones limitantes de la dehesa extremeña, razón por la que experimenta un menor nivel de estés ante las operaciones rutinarias de manejo. Esto es un factor crucial, puesto que permitirá atribuir las posibles fluctuaciones que se produzcan en su frecuencia cardíaca directamente al proceso de destete. Para llevar a cabo esta experiencia, se seleccionaron tres vacas adultas (cinco años de edad, peso vivo medio 480±19kg) junto con sus tres crías (machos, entre seis y siete meses de edad, peso vivo medio 265±25kg), buscando la máxima homogeneidad posible en relación a la edad de las vacas y a la de las crías.

El destete practicado fue una separación total y continua de la madre y su cría, sin permitir ningún tipo de contacto físico, visual, olfativo o acústico entre ambas.

A cada uno de los seis animales seleccionados se les implantó subcutáneamente un biologger DST centi-ACT HRT (46 mm x 15 mm, 19 g.) (Star Oddi, Gardabaer, Islandia) en el tórax izquierdo cercano al corazón, capaz de medir no solo su frecuencia cardíaca, sino también su temperatura y su actividad locomotora (Figura 1). Estos dispositivos se programaron para recoger un registro por minuto de cada una de las variables mencionadas. Los biologgers fueron colocados en los animales dos días antes de llevar a cabo el destete y se retiraron cuatro días después del mismo, con el objetivo de monitorizar la frecuencia cardíaca durante los días previos y posteriores a la separación de la madre y la cría.

Tras la retirada de los dispositivos, se descargaron los datos (n = 53.166 registros), usando una caja de comunicación conectada al ordenador por puerto USB en la que se introducía el biologger y el software Mercury v5.83.

Las frecuencias cardíacas de cada individuo registradas antes del destete (FCAD) se compararon con las frecuencias cardíacas grabadas después del destete (FCDD), utilizando una prueba T de Student para muestras relacionadas en el software SPSS v28 (IBM Corp., USA).

Los registros de observaciones por cada minuto de la frecuencia cardíaca se agruparon cada hora y se recodificaron para las horas diurnas y nocturnas. Los ritmos circadianos de la frecuencia cardíaca se graficaron ajustando las mediciones de las series temporales de cada vaca y de cada ternero a la curva coseno de un ritmo de actividad de 24 h, que se obtuvo mediante el método cosinor en la plataforma online Cosinor (https://cosinor.online/app/cosinor.php) (Molcan, 2019). Para cada individuo, se calculó el estadístico de estimación de la línea media del ritmo o Mesor (el valor medio alrededor del cual oscila la variable), la amplitud (la diferencia entre el pico y el valor medio de una onda) y la acrofase (el momento de valor máximo).

Los resultados recogidos durante esta experiencia mostraron que la frecuencia cardíaca de las vacas y de sus terneras fue afectada por la acción del destete. En particular, las terneras mostraron a lo largo de todo el experimento una frecuencia cardíaca (latidos por minuto) media significativamente mayor que la de sus madres (106,19±0,25).

Sin embargo, los resultados recogidos en la Tabla 1 revelan que, para las terneras, la FCAD fue significativamente superior a la FCDD (109,61±0,73 vs 105,03±0,79), mientras que, en el caso de las madres, el destete les afectó más negativamente, provocando que la FCAD fuera significativamente inferior a la FCDD (96,26±0,72 vs 107,88±0,57). Según Indarjulianto et al. (2022), los valores medios de latidos por minuto en vacas adultas oscilan entre 76 y 98, mientras que en terneras se encuentra entre 90 y 120, por ser animales más jóvenes y más activos. Los resultados obtenidos para las terneras contradicen en general los de otros estudios publicados en la materia, como los de Enríquez et al. (2011), quienes afirmaron que la separación abrupta de la madre y sus crías generó un incremento de la frecuencia cardíaca en ambos animales, siendo aún más clara en el caso del vacuno lechero, más que probablemente debido a la corta edad del ternero. Estos resultados, a priori contradictorios, podrían explicarse por dos motivos fundamentales: en primer lugar, los terneros destetados se mantuvieron juntos y a cielo abierto, sin confinarlos en corrales cerrados; en segundo lugar, se les proporcionó un pienso lacteado, al que ya habían tenido acceso durante la lactación natural, para suplir la ausencia de la lactancia materna. Ambos factores pudieron contribuir notablemente a reducir el estrés que pudiesen haber experimentado las crías. En el caso de los animales adultos, el incremento considerable de su frecuencia cardíaca tras el destete concuerda con los resultados obtenidos por otros autores. Dicho aumento en el número de latidos por minuto de las vacas guardó una relación directa con el aumento de la frecuencia de las vocalizaciones emitidas por las mismas.

Por otro lado, se demostró que la frecuencia cardíaca de madres y crías se ajustó perfectamente a una ritmicidad circadiana y que, además, dichos ritmos circadianos fueron diferentes entre las vacas y las terneras. Concretamente, en el caso de las terneras, se detectó un desfase de dos horas entre las acrofases de la FCAD y la FCDD (16:36 h vs 18:36 h, respectivamente), sin diferencias observables entre los mesor (Figura 2). Respecto a las madres, dichas diferencias se pusieron de nuevo de manifiesto (Figura 3), incluyendo esta vez también un aumento en la FC, provocando mesor diferentes entre las curvas de la FCAD y la FCDD (87,78 y 15:55 h vs 103,82 y 17:17 h). Por lo tanto, se ha puesto de manifiesto que el destete provoca una clara alteración en la ritmicidad circadiana de la frecuencia cardíaca de las vacas y de sus crías, provocando un adelante en su acrofase y, en el caso particular de las vacas, un aumento de su mesor. Estos resultados se traducen en una alteración en los patrones habituales de conducta de los animales, atribuyéndole por tanto al proceso de destete un carácter estresor para ellos.

En este trabajo se ha demostrado que los biologgers subcutáneos implantados quirúrgicamente son muy útiles para monitorizar la FC de vacas y sus terneras durante un proceso que genera estrés como es el destete, lo que posibilitaría testear nuevas prácticas de manejo en relación a esta operación que pudieran reducir al mínimo el estrés causado a los animales. Además, se ha comprobado que dichas FC están regidas por unos ritmos circadianos que son diferentes de acuerdo a la edad del animal y que se han visto alterados notablemente por la acción del destete en términos de acrofase y mesor.

Agradecimientos

Los autores agradecen al ganadero Rubén Rodríguez por permitirnos realizar esta experiencia en su ganadería.

Referencias

• Abecia, J. A., Canto, F., Plaza, J., Palacios, C., Abecia, J. A., Canto, F., Plaza, J., & Palacios, C. (2023). Body temperature, heart rate, and locomotor activity measured by bio-loggers before and after a progestogen+eCG treatment for artificial insemination in sheep: effect of pregnancy. Animal Production Science. https://doi.org/10.1071/AN23081
• Abecia, J.-A., Luis, S., Canto, F., & Palacios, C. (2022). Bio-loggers inserted in intravaginal sponges, or subcutaneously, as tools to measure body temperature. Animal Biotelemetry, 10(1), 1–11. https://doi.org/10.1186/S40317-022-00312-Z/FIGURES/11
• Abecia, J.-A., Luis, S., Canto, F., Plaza, J., & Palacios, C. (2021). Using subcutaneous bio-loggers to monitor circadian rhythmicity of temperature, heart rate and activity in sheep under intensive housing conditions. Biological Rhythm Research. https://doi.org/10.1080/09291016.2021.2016131
• Acevedo, N., Hernández, C., Orihuela, A., Lidfors, L. M., & Berg, C. (2005). Effect of restricted suckling or temporal weaning on some physiological and behavioural stress parameters in zebu cattle (Bos indicus). Asian-Australasian Journal of Animal Sciences, 18(8), 1176–1181. https://doi.org/10.5713/ajas.2005.1176
• Indarjulianto, S., Nururrozi, A., Sunu Datrianto, D., Yun Fen, T., Wicaksono Priyo Jr, T., & Maha Nugraha Setyawan, E. (2022). Physiology Value of Breath, Pulse and Body Temperature of Cattle. BIO Web of Conferences, 49, 01007. https://doi.org/10.1051/bioconf/20224901007
• Loberg, J. M., Hernandez, C. E., Thierfelder, T., Jensen, M. B., Berg, C., & Lidfors, L. (2008). Weaning and separation in two steps—A way to decrease stress in dairy calves suckled by foster cows. Applied Animal Behaviour Science, 111(3–4), 222–234. https://doi.org/10.1016/J.APPLANIM.2007.06.011
• Molcan, L. (2019). Time distributed data analysis by Cosinor.Online application. BioRxiv, 805960. https://doi.org/10.1101/805960
• Palacios, C., Plaza, J., & Abecia, J.-A. (2021). A high cattle-grazing density alters circadian rhythmicity of temperature, heart rate, and activity as measured by implantable bio-loggers. Frontiers in Physiology, 12(707222), 1134. https://doi.org/10.3389/FPHYS.2021.707222