Las enfermedades causadas por virus, hongos, bacterias y nematodos son factores limitantes en cultivo del tomate

En España se producen alrededor de 4 millones de toneladas de tomate tanto para industria como para consumo en fresco. Andalucía representa una parte importante de la producción de tomate, cultivando casi 200 millones de plantas en 2014. Las enfermedades causadas por virus, hongos, bacterias y nematodos son factores limitantes en cultivo del tomate y, la presencia de resistencias es fundamental en el manejo y gestión de estas enfermedades. Alrededor de 39 empresas productoras de semillas operan en España, ofreciendo 400 variedades de plantas de tomate al mercado. Los datos sobre las características de estas variedades se obtuvieron de las compañías de semillas, ya sea a partir de fuentes accesibles al público, o por medio de consultas formales. Los datos que contienen el número de plantas producidas y vendidas de semillero durante el año 2014 son de Asehor (Asociación de Semilleros Hortícolas y Productores de Plantas de Vivero), asociación de ámbito andaluz.

Un análisis detallado del número de variedades y plantas, publicitados y comercializados, reveló que los agricultores prefieren tomates resistentes a enfermedades infecciosas: el 88% de todas las variedades de tomate disponibles en el mercado tienen una o más resistencias, y aproximadamente el 97% (187 millones de plantas) del total de plántulas de tomate destinadas a producción, son resistentes a uno o más virus (80%), hongos (93%), nematodos (61%) y/o bacterias (5%). La mayoría de los tomates resistentes lo son a hongos contra el marchitamiento por Fusarium (Fusarium oxysporum f. sp. lycopersici) (95%) y la marchitez por Verticillium (Verticillium dahliae/alboatrum) (81%). Los agricultores, también prefieren las plantas de tomate con resistencia al virus del mosaico del tomate (ToMV).

España dedica casi 49.000 hectáreas al cultivo de tomate y produce alrededor de 4 millones de toneladas de frutos para mercado fresco o de industria (Faostat, 2016). Una parte importante de la producción de tomate tiene lugar en invernaderos de las comunidades de Andalucía y Murcia. Según la Sociedad Española de Fitopatología, se describen 18 especies de hongos, 10 de virus, 8 de bacterias y 3 de nematodos capaces de producir enfermedades en los cultivos de tomate en España (SEF, 2106). Algunos de estos patógenos pueden resultar factores limitantes para la producción debido al uso restringido de control químico en las producciones integradas de tomate. En la resistencia de la planta yace la piedra angular del control sostenible de las principales enfermedades. Tomato mosaic virus (ToMV) es un tobamovirus que se transmite por contacto y por semilla; los genes que confieren resistencia contra este virus, Tm-2 y Tm-2², se han introgresado a partir de Solanum peruvianum (Lanfermeijer et al., 2003). Tomato yellow leaf curl virus (TYLCV) es un begomovirus transmitido por la mosca blanca. El gen Ty-1, que confiere resistencia a este virus se ha introgresado en variedades comerciales desde diferentes accesiones de Solanum chinense (Zamir et al., 1994). Tomato spotted wilt virus (TSWV), es un tospovirus transmitido por trips y la resistencia en tomate se confiere por un único gen dominante Sw-5 (Stevens et al., 1992) a partir de S. peruvianum.

Fusarium oxysporum f. sp. lycopersici es un hongo de suelo que causa marchitez vascular. Hay tres genes de resistencia para las razas 0, 1 y 2 de este patógeno, denominados I, I-2 y I-3, respectivamente. Lycopersicum pimpinellifolium fue la fuente para los genes I y I-2 (Bohn y Tucker, 1939; Stall y Walter, 1965), mientras que el gen I-3 fue obtenido de Solanum pennelli (McGrath et al., 1987). Otros hongos de suelo que producen marchitez vascular son Verticillum albo-atrum y V. dahliae. La resistencia a ambas especies de hongos en tomate es conferida por el gen Ve, originario de L. pimpinellifolium (Schaible et al., 1951). La interacción entre el tomate y su hongo patógeno Fulvia fulva (ex Cladosporium fulvum) causante de moho en las hojas, es llevada a cabo por la relación gen-a-gen con los genes Cf (Lindhout et al., 1989). El gen de resistencia en tomate Mi, introgresado a partir de S. peruvianum (Smith 1944) confiere resistencia a las tres principales especies de nematodos: Meloidogyne incognita, M. javanica, y M. arenaria. Este caso, la resistencia no se refiere a inmunidad, sino a la habilidad de suprimir la reproducción o el desarrollo de los nematodos (Roberts y Thomason, 1989).

En todo el mundo, se encuentran registradas más de 1700 variedades de tomate. Existen diferentes tipos de esta especie y en cada uno de ellos hay cultivares ó variedades. Las compañías de semillas ofrecen al agricultor semillas de distintos tipos de tomates, los cuales se han seleccionado en base a su producción, vida media, sabor, sistema de cultivo productivo y época de siembra. En este artículo, hemos investigado qué importancia tiene para los agricultores la resistencia a las enfermedades. Hemos comparado las características de 400 cultivares ofrecidos al mercado español y el número de plántulas con determinada resistencia de las casi 200 millones producidas en los semilleros y finalmente, adquiridas y cultivadas por los agricultores. Para realizar el estudio, las variedades de semilla de tomate disponibles en el mercado español se recopilaron del Portagrano (2015), de la publicidad disponible de las 39 empresas de semillas de tomate que operan en España y de Asehor.

Todas estas variedades fueron clasificadas de acuerdo al tipo de fruto: beef, larga-vida, cherry, cóctel, pera, rama, corazón de buey, industria y un grupo remanente considerado como indeterminado. Se registró la existencia de resistencias para: ToMV, TYLSDV, TSWV, Fusarium Wilt, Verticillium Wilt, Meloidogyne incognita, M. javanica y M. arenaria, y para Fulvia fulva (ex Cladosporium fulvum), en cada variedad. Se calculó la proporción de cultivares de tomate que presentaban las mencionadas resistencias. Por otra parte, el número de plántulas producidas por semilleros miembros de Asehor se registró y clasificó según tipo, cultivar y resistencia.

El análisis de este estudio mostró que las 39 compañías de semillas que trabajan en España ofrecen 400 variedades de tomate, de las cuales 35 son tipo beef, 126 larga-vida, 79 cherry, 9 cocktail, 7 corazón de buey, 14 de industria, 47 tipo pera, 41 rama y 42 tipos de tomates no determinados. Durante 2014, se obtuvieron 192 millones de plántulas correspondientes a la totalidad de los cultivares de tomate ofertados. Esto contrasta con otros mercados como el del pimiento o el calabacín: aproximadamente la mitad de las variedades de pimento vendidas por las compañías son eventualmente producidas y plantadas en España, mientras que esto sólo ocurre en 4 de las 32 variedades en el caso del calabacín. Antes del año 2000, la mayoría de los cultivares de tomate en Andalucía eran larga-vida. La producción de tomate en rama se introdujo por entonces y comenzó a ser predominante sobre el año 2005, cuando otras variedades como el tomate tipo pera fueron gradualmente ganando importancia sobre 2012.

Los datos presentados, correspondientes al año 2014, sugieren que la mayoría de los tomates cultivados para el mercado fresco se distribuyen en los tipos larga-vida (22%), cherry (20%), rama (18%) y pera (14%); y como tipos minoritarios el corazón de buey (0,29%) y el cocktail (0,63%) (Gráfica 1). Estas proporciones son similares a aquellas observadas en los volúmenes de tomates exportados fuera de Almería, los cuales fueron 155 millones de kilos larga-vida, 134 millones de kilos en rama, 128 millones de kilos tipo pera y 64 millones de kilos de tomate tipo cherry (Junta de Andalucía, 2015). A partir de esto datos se puede deducir que hay más competitividad varietal en tomate larga vida, ya que el 31% (129) de los 400 cultivares ofertados a los agricultores fueron variedades larga vida.

La mayoría de las variedades comerciales de tomate disponibles y plantadas portan genes de resistencia frente a enfermedades. De hecho, los agricultores tienen una alta preferencia por los tomates resistentes a alguna enfermedad: el 88% de todas las variedades de tomate disponibles en el mercado tienen una o más resistencias, 187 millones de plantas, que representan al 97% del total de semillas de tomate producidas, son resistentes a uno o más hongos (93%), virus (80%), nematodos (61%) y/o bacterias (5%). La mayoría de tomates resistentes a hongos lo son a Fusarium wilt (Fusarium oxysporum f.sp. lycopersici) (95%) y Verticillium wilt (Verticillium dahliae/albo-atrum) (81%). Los agricultores también prefieren plantas de tomate con resistencias a Tomato mosaic virus (ToMV), Tomato yellow leaf curl virus y TSWV, las cuales son respectivamente el 99%, 68% y 32% del total de plantas resistentes a virus.

Todos los cultivares con resistencia ofertados son también los que siembran los productores y es así para muchos tipos de tomates, es el caso del tomate larga-vida donde predominan las variedades con resistencia a virus, hongos, bacterias y nematodos (Gráfica 2). Se ofrecen muchas variedades de tomate beef, cherry, cóctel y corazón de buey con resistencia a TSWV, aunque los agricultores no parecen tener una clara preferencia por estas variedades. Lo contrario sucede con los tipos rama y pera, y no es fácil determinar los motivos: quizá la relativa indiferencia por parte del productor a la resistencia contra TSWV es debido a la presencia de razas del virus que sobrepasan la resistencia Sw-5 (Aramburu et al., 2010). Además, desde la implantación del Control Integrado de Plagas hace diez años, el control biológico es usado en muchos invernaderos de tomate en la provincia de Almería. Chinches como Orius laevigatus Fieber (Hemiptera:Anthocoridae) son capaces de controlar eficientemente el vector responsable de la transmisión de TSWV, Frankliniella occidentalis Pergande (Thysanoptera: Thripidae) (Van der Blom, 2010).

Gráfica 2. Porcentaje de variedades de tomate ofrecidas al mercado y de plántulas cultivadas con resistencias para los diferentes tipos de tomate. ¹Abreviaturas: ToMV, Tomato mosaic virus; TYLCV, Tomato yellow leaf curl virus; TSWV, Tomato spotted wilt virus; Fol, Fusarium oxysporum f. sp. lycopersici; Va/Vd: Verticillium dahliae y/o Verticillium albo-atrum; F(ExCf), Fulvia fulva (ex Cladosporium fulvum), N, Meloidogyne incognita, M. javanica, y/o M. arenaria.

Lo mismo se puede decir de las variedades de tomate presentes en el mercado con el gen de resistencia Mi: 44% de tipo cóctel, 55% de pera y el 71% de tomate destinado a la industria son resistentes a nematodos. Sin embargo sólo una reducida proporción de estos tomates son plantados: 24%, 28%, y 0% respectivamente. El tomate dedicado a la industria es una materia prima de bajo valor económico y que se cultiva en extensivo, donde enfermedades como la marchitez vascular o la Fulvia son relativamente raras, y las resistencias a virus, bacterias y nematodos no son consideradas necesarias. Por otro lado, los tomates corazón de buey han sido recientemente desarrollados como variedades comerciales y no son resistentes/tolerantes a nematodos (Gráfica 2).

Muchos de los tipos de tomates que se producen en España tienen un alto-valor económico. No todos los invernaderos realizan a menudo rotación de cultivos, lo cual podría favorecer la presencia de plagas y enfermedades que se desarrollan bien en las condiciones de temperatura y humedad del invernadero. Además, muchas de las plagas son excelentes transmisoras de virus. Los agricultores podrían optar por asumir pérdidas, debido a la presencia de enfermedades en cultivares no resistentes y en el caso de que las plantas pudieran sobrevivir al ataque del patógeno podría todavía producir bastantes frutos de alta calidad con un excelente sabor. Sin embargo, a partir de los datos, concluimos que la resistencia es preferida en el caso de tomates cultivados en invernadero donde la sanidad y alta calidad de los frutos, además de la resistencia a enfermedades, son cualidades igualmente importantes.

- Tomato mosaic virus (ToMV) o Virus del mosaico del tomate: Es un tobamovirus que causa mosaico verde claro-verde-oscuro o verde-amarillento en hoja y reducción de la lámina foliar; los síntomas en fruto pueden ser de mosaico, una maduración irregular, con áreas de pulpa acorchada y una necrosis subepidérmica. Este virus es importante porque en infecciones mixtas puede causar efectos de sinergismo. Se transmite por inoculación mecánica (por ejemplo durante las operaciones de cultivo), por contacto entre plantas y por semilla. Sobrevive en restos de cosecha en el suelo durante meses.

- Tomato yellow leaf curl disease (TYLCV) o Virus del rizado amarillo del tomate, Virus de la hoja cuchara del tomate: Es un begomovirus de la familia Geminiviridae. La sintomatología depende de las condiciones ambientales, precocidad e intensidad de la infección, variedad de tomate y especie del virus presente. En general, en tomate causa una parada del desarrollo, dándole un aspecto achaparrado. Provoca enrollamiento de hojas a lo largo del nervio principal mostrando la forma típica, que le da nombre de cuchara. Clorosis más o menos intensa en los bordes de las hojas. Rizado internervial y amarilleo. En ocasiones, pueden observarse ciertos matices violáceos en el envés de las hojas. Los nuevos foliolos presentan una reducción del tamaño y deformaciones, apareciendo engrosados. Puede causar la abscisión de flores y los frutos cuajados son más pequeños y de color más pálido. Son varias especies de virus las que pueden causar la enfermedad. La especie Israel (TYLCV) ocasiona una sintomatología más severa que la especie Sardinia (TYLCSV). Los síntomas son tanto más evidentes cuanto más pequeñas son las plantas en el momento de la infección. Es transmitido por la mosca blanca Bemisia tabaci Genn., de forma persistente y circulativa. La incidencia de la enfermedad se relaciona directamente con la densidad de la población del vector.

- Tomato spotted wilt virus (TSWV) o Virus del bronceado del tomate: Es un tospovirus de la familia Bunyaviridae. En tomate el síntoma más típico y que le da nombre es la aparición de una tonalidad bronceada sobre las hojas jóvenes, seguida de una parada del crecimiento; si la infección es temprana las plántulas mueren. Otros síntomas son amarilleos y manchas anilladas de tonos bronce sobre las hojas, arrepollamiento del brote y necrosis, anormalidades de color o coloraciones más pálidas y manchas circulares y anilladas de colores diversos en los frutos. Se transmite por tisanópteros, como Frankliniella occidentalis, de manera persistente circulativa propagativa. Las larvas adquieren el virus y lo transmiten los adultos. Respecto a la transmisión por semilla, los datos existentes son muy contradictorios.

Tomato spotted wilt virus (TSWV) en el fruto.

- Fusarium oxysporum f. sp. lycopersici (Sacc.) Snyder & Hansen. Fusariosis vascular del tomate. Es un hongo mitospórico (División Eumycota, Subdivisión Deuteromycotina, Clase Hyphomycetes). Causa la inclinación hacia abajo de los peciolos (epinastia). Las hojas, empezando por las más viejas, amarillean y mueren. Puede afectar a ramas aisladas de una planta.

- Verticillium dahliae Kleb (División Eumycota, Subdivisión Deuteromycotina, Clase Hyphomycetes). El hongo, que penetra por las raíces o por heridas, llega hasta el xilema desde donde se extiende al resto de la planta. La planta infectada pierde turgencia, y seguidamente presenta marchitez acompañada de clorosis marginales o intervenales, hasta llegar, en casos graves, a la defoliación total. Sólo cuando la infección por V. dahliae está en una fase muy avanzada de la enfermedad se produce un crecimiento del hongo fuera de los tejidos vasculares. Se observa una flacidez diurna de la planta hasta llegar a una marchitez permanente, que puede desembocar en la muerte.

Verticillium.

- Fulvia fulva (Cooke) Cif. Cladosporiosis del tomate: Es un hongo mitospórico (División Eumycota, Subdivisión Deuteromycotina, Clase Hyphomycetes). Causa manchas de color amarillo pálido sobre el haz de las hojas. En el envés, el micelio pasa de gris pálido a gris oscuro o pardo cuando empieza la esporulación. Las hojas muy infectadas toman coloraciones pardas y caen.

- Meloidogyne incognita (Kofoid and White) Chitwood (Nemata; Secernentea; Tylenchida; Heteroderidae; Meloidogyninae): Es un nematodo con marcado dimorfismo sexual. La parte aérea de las plantas infestadas presenta áreas cloróticas y estructuras foliares raquíticas y mal desarrolladas. El sistema radicular muestra en las raíces secundarias los nódulos característicos, que consisten en células hipertrofiadas corticales que rodean a las hembras. En ocasiones estos nódulos tienden a fusionarse y pueden producir grandes protuberancias y deformaciones de las raíces. Los ataques se visualizan en el campo en rodales bien definidos. Las plantas gravemente afectadas pueden marchitarse y morir, especialmente en condiciones de estrés hídrico. Otros especies de nematodos importantes son Meloidogyne javanica (Treub.) Chitwood y Meloidogyne arenaria (Neal) Chitwood.

Innovaciones en el control de enfermedades en tomate: Vacunas contra el Pepino Mosaic Virus

El virus del mosaico del pepino dulce (Pepino mosaic virus, PepMV) es un potexvirus que se identificó en 1974 en cultivos de pepino dulce en Perú. Desde su primera descripción en España en 2000, se ha convertido una de los principales patógenos de tomate en invernadero en nuestro país. Los síntomas son filimorfismos, mosaicos verdes suaves, mosaicos amarillos suaves y brillantes, abullonados pronunciados en hojas, estrías en los tallos, crecimiento reducido de las plantas y necrosis en tallos y frutos. Las pérdidas causadas por el virus son sobre todo porque afecta a la calidad de los frutos: síntomas de maduración irregular, mosaicos, y/o necrosis. Existen varias 'cepas' del virus y algunas de estas pueden estar presentes en plantas de tomate como infecciones simples o mixtas. El virus se transmite por semilla, y así puede introducirse en plantaciones. Seguidamente la enfermedad se expande de forma mecánica, con gran facilidad, durante las distintas labores de cultivo. Por eso la toma de medidas preventivas es fundamental para controlar el virus ya que no existen cultivares resistentes. Sin embargo, varias empresas dentro y fuera de España, están desarrollando y aplicando 'vacunas', aprovechando la protección cruzada con cepas 'suaves', protegiendo las plantas de tomate frente a cepas más agresivas.

Agradecimientos

Los autores agradecen a la Dr. Soledad Verdejo por su ayuda en la discusión de este manuscrito.

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